Старший сын Андрея Дмитриевича Можайского. Внук Димитрия Донского.

По завещанию отца Ивану Андреевичу досталась часть Можайского удела с собственно Можайском. В усобице Василия II Васильевича и его дяди Юрия Дмитриевича Иван Можайский поначалу держал сторону великого князя. Он принимал участие в битве у горы Св. Николы, а после поражения бежал в Тверь.

Чтобы сохранить за собой вотчину, он перешёл на сторону Юрия Дмитриевича и вместе с ним участвовал во взятии Москвы. Однако в том же году Юрий скончался. Его сын Василий Косой оказался недостаточно силен, и Иван Можайский вновь примкнул к Василию II. На его стороне он бился под Скорятиным против Василия Косого.

В 1445 Иван Андреевич ходил к Мурому на Улу-Мухамеда. В бою под Суздалем он был разбит царевичами Мамутякой и Якубом и будучи раненым едва успел спастись, в то время как Великий князь попал в плен. Иван Андреевич, как обычно, перешёл на сторону более сильного на данный момент претендента, т.е. Дмитрия Шемяки. По указанию Шемяки Иван Андреевич поехал в Троице-Сергиеву лавру, 13.02.1446 пленил несчастного Василия Васильевича и доставил его в Москву, где тот был ослеплён. За оказанные услуги Иван Андреевич получил от Шемяки Суздаль.

Но торжество Шемяки было недолгим. Видя приязнь народа к пленённому князю, Дмитрий в 1447 по совету Ивана Андреевича освободил Василия Васильевича, получившего вследствие ослепления прозвище "Тёмный", и дал ему в удел Вологду. Оттуда Василий Тёмный перебрался в Тверь и стал готовиться к возвращению своей вотчины.

Чтобы преградить ему путь к Москве, Дмитрий Шемяка и Иван выступили к Волоку Ламскому, а тем временем боярин Василий Плещеев с небольшим отрядом легко занял Москву. Узнав об этом, Иван с Шемякой бежали в Чухлому, а оттуда в Галич и Каргополь. Василий Тёмный следовал за ними по пятам, занимая один город за другим.

Поняв, что их дело проиграно, мятежники били челом великому князю с просьбой о мире. Иван согласился отступиться от Козельска, Алексина и Лисина, а Василий Тёмный обещал не мстить ему за былые обиды. Однако Иван Андреевич не доверял великому князю, и потому явно обговорил условие не приезжать в Москву в отсутствие митрополита.

Несмотря на все эти клятвы, в феврале 1448 Иван Андреевич начал сноситься с королём Польши и великим князем Литовским Казимиром IV, прося помощи в борьбе за московское великое княжение, обещая подчиниться Литве. Очевидно, Казимир ответил ему отказом, потому что на следующий год Иван вновь воевал на стороне Шемяки.

Пока мятежники осаждали Кострому, против них выступил Василий Тёмный. Тут Иван Андреевич вновь предал Шемяку и бил челом Василию Тёмному, получив от того Бежецкий Верх. Едва ли Василий Тёмный искренне верил можайскому князю. Скорее всего, он просто рассчитывал ослабить Шемяку.

Действительно, едва Дмитрий Юрьевич был побеждён, как Василий Тёмный повернул против Ивана Можайского, чтобы наказать того "за неисправление". Тот даже не думал сопротивляться великому князю и вместе с женой, детьми и всеми своими людьми бежал в Литву.

Поскольку Василий Тёмный тогда был в мире с Казимиром, то не стал требовать выдачи изменника. В Литве Иван Андреевич получил Чернигов, Стародуб, Гомель и Любеч. Позже он подружился с другим изгнанником, Иваном Васильевичем Клёцким. Вместе они обсуждали планы получения великого княжения и освобождения томившегося в темнице отца Ивана Клецкого, Василия Ярославича Серпуховско-Боровского, внука героя Куликовской битвы Владимира Андреевича Храброго, но их мечтам не суждено было сбыться.

Его сын Семён (ум.1505) перешёл в московское подданство вместе со своими волостями в 1500 после начала гонений в Литве на православную веру.