Родился ок. 1420. Второй сын Юрия Дмитриевича Звенигородского. Внук Димитрия Донского.

В 1430-х Дмитрий вместе с отцом и братом Василием Косым участвовал в борьбе против Василия Васильевича (Василия II) за великокняжеский стол. Он участвовал в разгроме великокняжеского войска в битве на Клязьме в 1433. После того как на великокняжеский стол сел его брат Василий Косой, Дмитрий Шемяка перешёл на сторону Василия II, но не надолго, и уже в 1436 вновь сражался против него у села Скорятина.

После поражения Василия Косого Дмитрий Шемяка вместе с другим братом, Дмитрием Красным, вновь перешёл на службу к Василию II, но при этом несколько раз отказывался привести войско к нему на помощь.

После смерти отца братья поделили его удел: Дмитрию Шемяке достался Углич, Дмитрию Красному — Галич-Мерьский, а Василию Косому — Звенигород. Проиграв борьбу за московский престол Василию II, Василий Косой был лишён своего удела. В 1441 в Галиче скоропостижно скончался Дмитрий Красный, и его удел достался Шемяке.

7.07.1445 царевичи Махмутек и Якуб, посланные на Русь казанским ханом Улу-Мухамедом в битве под Суздалем разбили московское войско и захватили в плен Василия II. На время его отсутствия Шемяка сел в Москве, но после выкупа Василия удалился в Углич. Многие бояре, недовольные "ордынским полководством" Василия и необходимостью платить за него большой выкуп, перешли на сторону Дмитрия Шемяки. 12.02.1246 по приказанию Шемяки Василий II был захвачен в Троицком монастыре, привезён на московское подворье Шемяки, ослеплён и сослан в Углич.

Дмитрий Шемяка при помощи Ивана Андреевича Можайского захватил великий стол, но поддержки населения не получил. Опасаясь бунта, он выпустил Василия из Углича и даже дал ему в удел Вологду, где тот сразу же начал собирать войска. Дмитрий со своим отрядом пошёл на Вологду, но в его отсутствие верный Василию боярин Плещеев захватил Москву. Шемяка бежал в Каргополь, где в феврале 1447 заключил мир с Василием, получив в удел Углич, Ржев и Бежецкий Верх и обязавшись не искать великого княжения.

Однако Дмитрий не был склонен соблюдать условия соглашения и через своего соратника московского тиуна Ватазина стал настраивать москвичей против великого князя. Его грамоты были перехвачены. Церковный суд под страхом отлучения повелел Дмитрию помириться с Василием, но он пошёл на мировую только после того, как Василий II в 1448 стал поднимать против него полки. Однако уже весной 1449 Шемяка осаждал Кострому, но не взял её и ушёл в Галич. Там 27.01.1450 он был разбит московским воеводой Косым-Оболенским и бежал в Новгород.

Даже в изгнании Шемяка продолжал строить козни против великого князя. Собравшись с силами, он захватил Устюг и собирался напасть на Вологду, но, столкнувшись с великокняжеским войском, испугался и бежал обратно в Новгород. В 1453 Дмитрий Шемяка умер от отравы.

Его сын Иван бежал в Литву, где получил в удел от Казимира IV Рыльск и Новгород-Северский. Правил Иван Шемякин крайне несправедливо, отчего и пошло ироническое выражение "шемякин суд".

Предполагается, что прозвище "Шемяка" является искаженным словом "шеемяка", т.е. "силач, способный намять шею".