Третий сын Юрия Дмитриевича Звенигородского. Внук Димитрия Донского.

В политической жизни Дмитрий Красный начал участвовать ещё при жизни отца. Вместе с братом Дмитрием Шемякой он ходил на Москву и на Кострому против Василия II. Во время очередного похода на Нижний Новгород братья узнали о смерти отца и о занятии великокняжеского стола их старшим братом, Василием Косым.

Младшие братья поспешили перейти на сторону Василия II и помогли тому завладеть Москвой. В награду за эту услугу Василий Васильевич наградил Дмитрия Красного Бежецким Верхом. Кроме того, Дмитриё Красный получил по отцовскому завещанию Галич.

На протяжении всей своей недолгой жизни Дмитрий Красный был верным союзником Василия II. В 1436 он ходил на Кострому против своего старшего брата Василия, а в 1437 вместе с Дмитрием Шемякой — к Белеву против казанского хана Улу-Мухамеда. 5.12.1437 в битве под Белёвом, несмотря на многократное численное превосходство, московское войско потерпело поражение. В ходе переговоров московские воеводы потеряли бдительность, а татары, воспользовавшись утренней мглой, внезапно напали на русское войско.

В сентябре 1441 у Дмитрия Красного началась какая-то болезнь, от которой он умер 22.09.1441 и был похоронен в Архангельском соборе московского Кремля.

Его брат Дмитрий Шемяка перебрался из Углича в Галич, став последним удельным Галицким князем.