Родился 1.01.1557. Сын Дьёрдя Бочкаи из старинного венгерского дворянского рода и Криштины Сулиок.

Будучи канцлером трансильванского князя Жигмонда Батория, Иштван советовал ему заключить союз со Священной Римской империей вместо поддержки Османской Турции, и ради этого бывал с частыми дипломатическими миссиями в Праге и Вене. Позже отношения его с князем Жигмондом стали ожесточаться, и в конце концов имущество Иштвана было конфисковано.

В 1599 Иштван стал искать защиты в Имперском суде, но позже он стал испытывать к империи недоверие, т.к. император Рудольф II пытался лишить Венгрию конституции, а протестантов — религиозных свобод. Особенное недовольство к империи он стал питать после разорения Трансильвании имперскими генералами Джорджио Бастой и Джакомо Белджойозо в 1602-1604.

Ради сохранения независимости своей страны Иштван решил воспользоваться помощью турок. В 1604 он во главе гайдуков разгромил австрийские войска в битве при Альмошде и взял Дебрецен. В 1605 он смог нейтрализовать попытки генерала Джорджио Баста стать првителем княжества. 21.02.1605 Бочкаи был избран князем Трансильвании. Гайдукам было роздано выданной 12 декабря 1605 года грамотой сделал их дворянами. Через два месяца сословное собрание Верхней Венгрии провозгласило его также князем Венгрии, и хотя магнаты Задунавья сохранили верность Габсбургам, Иштван даже начал подумывать об объединении под своим скипетром двух доменов и обратился к Порте с ходатайством о короне.

Однако захват турками Эстергома осенью 1605 насторожил Бочкаи и он решил использовать Габсбургов для поддержания обороны страны. Поэтому, когда турецкий султан Ахмед I передал Иштвану роскошную корону со множеством драгоценных камней, сделанную в Персии, Иштван принял её, но лишь как персональный подарок, а не в качестве символа власти.

Маттиас, которому нужна была поддержка венгерского дворянства, чтобы низложить своего брата, императора Рудольфа II, вступил с Бочкаи в переговоры и 23.06.1606 заключил с ним в Вене мир, который гарнтировал конституционные и религиозные права и привилегии венгров как в королевской Венгрии, так и в Трансильвании. Иштван официально был признан Габсбургами как полноправный правитель Трансильвании. Новому князю австрийцы уступили крепость Токай и области Берег, Шатмар и Угоча, которые должны были быть возвращены Австрии после смерти Иштвана.

Порта под давлением восстания в Анатолии и боевых действий в Персии 11.11.1606 подписала в Житватороке мирный договор, по которому султан отказался от своих претензий на абсолютную власть над всей Венгрией.

Однако дипломатический триумф Иштвана продолжался всего несколько месяцев. 29.12.1606 князь был отравлен собственным канцлером Михаем Котеем, которого позже убили сторонники Бочкаи на рынке города Кошице. Правителем Трансильвании стал Жигмонд Ракоци.