Родился в 1322. Сын Константина Васильевича. Правнук младшего брата Александра Невского, князя Суздальского Андрея Ярославича.

После падения политического значения Твери, в середине XIV века суздальские князья вступили в борьбу с московскими (потомками Иоанна I Калиты) за Владимирский великокняжеский стол. В 1353 отец Дмитрия оспаривал ярлык на Владимир у младшего сына Калиты, Иоанна II Красного, и смог получить его в 1360 у ордынского хана Навруса поскольку после смерти Иоанна II (13.11.1359) в Москве не осталось совершеннолетних князей (сыну и наследнику Иоанна, Димитрию Иоанновичу было девять лет, его родные и двоюродные братья также были малолетними).

Двухлетнее правление Дмитрия Константиновича было неспокойным, сопровождалось междоусобицами на Руси и в Орде. Московское правительство, возглавляемое митрополитом Алексием, продолжало добиваться у сменявших друг друга в Орде ханов признания прав Димитрия Иоанновича. В 1362 после очередного переворота в Орде новый хан Амурат лишил Дмитрия Константиновича великого княжения Владимирского и передал его 12-летнему Димитрию Иоанновичу Московскому.

В том же году, получив ярлык от другого хана, Дмитрий Константинович повторно сел во Владимире, но спустя неделю был изгнан оттуда москвичами. Позднее, в 1365, сын Дмитрия Константиновича, Василий, получил для отца у ордынского хана Азиза ярлык на великое княжение во Владимире, но тот отказался в пользу московского князя Димитрия Иоанновича. С этого времени Владимирский стол навсегда перешёл в руки московских князей.

После смерти 2.06.1365 старшего из Константиновичей, великого князя Суздальско-Нижегородского Андрея Константиновича, великокняжеский стол занял, не по "старейшинству" князь Борис Константинович Городецкий, младший брат Дмитрия. Дмитрий Константинович обратился за помощью к Димитрию Московскому, который послал к Борису для увещевания сначала игумена Сергия Радонежского, а когда это не помогло, то дал Дмитрию Константиновичу войско, после чего Борис уступил Суздальско-Нижегородский стол своему брату.

Окончательное примирение с великим князем Московским и Владимирским состоялось 18.01.1366, когда великий князь Суздальско-Нижегородский отдал ему в жёны свою дочь Евдокию (ум.1407). В дальнейшем тесть и зять вели совместные кампании против волжских булгар, мордвы и татар.

В 1376 году перешедший на службу к Мамаю с левобережья Волги хан Синей Орды Араб-шах Музаффар (Арапша) разорил Новосильское княжество, избегая сражения с вышедшим за Оку московским войском. Весть о приближении татарского войска достигла южнорусских рубежей задолго до приближения противника, поэтому в землях Нижегородского княжества удалось сформировать сильное войско для отпора противнику, которое планировал вести сам Великий князь Московский Димитрий Иоаннович, спешно откликнувшийся на просьбу о помощи своего тестя.

Поскольку о противнике долго не было слышно никаких вестей, Димитрий Иоаннович вернулся в свои владения, оставив владимирский, переяславский, муромский, юрьевский и ярославский полки, командовать которыми был назначен молодой княжич Иван, сын Дмитрия Константиновича, участвовавший в предыдущем году в удачном походе под руководством Боброка-Волынского против ставленников Мамая на средней Волге.

В ожидании противника в русском войске, стоявшем на реке Пьяне, начала стремительно падать дисциплина, началось повальное пьянство, перестала нестись караульная служба. 2.08.1377 ордынцы, тайно подведённые мордовскими князьями, напали на русский лагерь. Русское войско, не изготовленное к битве, пустилось в бегство к реке, но было беспощадно уничтожено. В реке утонул и сын Дмитрия Константиновича, Иоанн.

В 1374/1375 в Нижний Новгород прибыли послы от темника Мамая: более тысячи воинов во главе с мурзой Сарайкой. По приказанию князя послов перебили, а Сарайка и его личная охрана были заключены в крепости. Пробыв в заключении около года, мурза попытался бежать, но был убит. В ответ на убийство Сарайки Мамай выслал карательный отряд, который опустошил поселения по берегам Киши и Пьяны.

В 1382, во время карательного похода на Москву хана Тохтамыша, Дмитрий Константинович изменил Димитрию Иоанновичу Донскому. Его сыновья, Василий и Семён выманили защитников города на переговоры, гарантировав им безопасность. Однако татары нарушили обещание, убили переговорщиков, ворвались в город и подвергли Москву страшному разорению: около 24 тыс. жителей были убиты, а город полностью сожжён.

Дмитрий Константинович умер 5.07.1383 и сразу после его смерти Нижний Новгород опять был захвачен его младшим братом Борисом, но сын Дмитрия, Василий Кирдяпа (ок.1350-1403) с помощью Семёна (ум.1401) вернул себе отцовский великокняжеский стол.

В столице Суздальского-Нижегородского великого княжества, Нижнем Новгороде, князем Дмитрием в 1372 был заложен первый каменный кремль. При дворе князя создан один из важнейших памятников древнерусского летописания — Лаврентьевская летопись (1377).